一八〇万人を超える学生が集い、超能力開発を受ける｢学園都市｣。その日常の裏側には、学生たちによる治安維持組織｢風紀委員(ジャッジメント)｣の活躍があった。しかし、彼らの目が届かぬ暗がりもある。裏路地で平和を乱す不良学生たち。その彼らを一筋の閃光が襲う。そこには、学園都市最強の電撃姫、『超電磁砲(レールガン)』御坂美琴の姿があった……。そんな日常の中のある日。美琴は、｢風紀委員｣である黒子の同僚で、彼女のファンだという少女―初春飾利と佐天涙子と会うことに。意気投合して放課後を楽しむ4人だったが、初春が目の前の銀行に異変を感じとり……。

常盤台中学の女子寮、美琴たちの部屋に招待された初春と佐天。下着あさりをしたりアルバムを見たりと定番の行動で盛り上がる美琴たち。しかし、同室になって一カ月の記念日を、美琴とふたりきりで(勝手に)祝おうとしていた黒子は、まったくもって面白くない。しおらしく美琴への切なる想いを吐露する黒子に、初春と佐天はしんみりしてしまうが、当の美琴はいつものことと一蹴。黒子の行き過ぎた行動にお仕置とばかりに強烈な電撃を食らわし、壮絶な能力合戦に発展してしまう。騒ぎを聞きつけた寮監にとがめられ、ふたりはプール掃除を命じられることに……。

学園都市の一角。常盤台中学をはじめとする、5つのお嬢様学校が集まる｢学舎の園(まなびやのその)｣。外界から隔絶されたこの区域で、常盤台中学の生徒だけを狙った連続襲撃事件が発生していた。そんな中、黒子たちに招かれて｢学舎の園｣を訪れる初春と佐天。学園都市の普通の学区とは異なる独特の風景に心躍らせるふたり。黒子たちと合流し、｢学舎の園｣にしか出店していないパティスリーでケーキに舌鼓を打たんとしたまさにその時、｢風紀委員(ジャッジメント)｣からの呼び出しがかかってしまう。一方、トイレに立った佐天は何者かに襲われ……。

ファミレスに集まった美琴たち4人。科学万能主義の学園都市で語られる、数多くの都市伝説話に花を咲かせていた。いきなり服を脱ぎだす｢脱ぎ女｣、逆回転する風力発電のプロペラ、幻の虚数学区、使うだけで能力が上がるレベルアッパー、そして、どんな能力も効かない能力を持つ男……。美琴は、とある少年との出会いを思い起こす。なぜか自分の電撃が効かないその少年は、妙におせっかいで……。そんな折、街で女性を案内している少年を見かける美琴。決着をつけろという美琴に、少年は女性の案内を頼むが、その女性はいきなりブラウスを脱ぎだして……。

頻発する車上荒らし対策に、監視カメラの増設をしていた黒子と初春。鳴り出した警報器に付近を探したふたりは、校舎の陰で車の中を物色する不審な学生を発見する。応援を呼ぶ初春の制止も聞かず、車上荒らしを捕まえようと先行した黒子は不意打ちを受け、逃げる犯人を捕まえようとした初春も昏倒させられてしまう。逃げられたのは自分のせいではないとばかりの黒子の態度にカチンときた初春。その上、大事な約束のことまで忘れている黒子に、ついに仲違いしてしまう。風紀委員(ジャッジメント)を目指していたふたりは、過去にとある事件で関わっていて……。

事件の捜査を手伝うと言う美琴に、好奇心や興味本位で風紀委員(ジャッジメント)の真似事をするなと釘を刺す黒子。ついでとばかりに、日頃の行いからファンシーグッズに埋もれた私生活にまで口出しされ、美琴はまったくもって面白くない。ファミレスで愚痴の相手をしてくれていた初春が任務に連れて行かれたあと、美琴はテーブルに置かれた腕章を見た風紀委員・固法に、新人の応援要員と勘違いされてしまう。黒子を見返してやるチャンスとばかり、美琴は固法についていくことに。しかし、実際に体験する風紀委員の仕事は、思いのほか地味だったり難しかったりで……。

連続爆弾テロ｢虚空爆破(グラビトン)事件｣の被害が拡大する第七学区。場所にも時間にも一貫性がなく、手掛かりすら残されていない犯行に、風紀委員(ジャッジメント)も警備員(アンチスキル)も手をこまねいていた。犯人の使っている能力は『量子変速(シンクロトロン)』。しかし、これだけの規模の爆発を起こせる能力者は｢大能力(レベル4)｣以上で、『書庫(バンク)』のデータに該当者は見当たらない。一方、忙しい風紀委員の初春に相手をしてもらえない佐天を見かけた美琴は、彼女から｢幻想御手(レベルアッパー)｣という能力のレベルを上げる道具の話を聞く。

｢虚空爆破(グラビトン)事件｣の犯人を捕えた美琴たち。しかし、彼は｢低能力者(レベル2)｣で、あれだけの被害を出すほどの力をもっていないはずだった。煮詰まってしまったふたりは、通りがかった佐天とともに、風邪をひいた初春を見舞いに行くことに。事件の捜査状況を話すうち、佐天の語った都市伝説｢幻想御手(レベルアッパー)｣に思い至る美琴。黒子によると、使うだけで簡単にレベルが上がるという噂を証明するかのように、『書庫(バンク)』のデータと被害状況が食い違う事件が頻発しているという。美琴たちは噂の書き込まれた掲示板を手掛かりに調査を開始する……。

取り調べ中、｢虚空爆破(グラビトン)事件｣の犯人が突然、意識不明に陥ったとの報せを受けて、病院へ向かった美琴たち。他にも同じ症状の患者が出ていることから、｢幻想御手(レベルアッパー)｣との関連を疑ったふたりは、偶然再会した大脳生理学者・木山春生に相談する。そこに現れた初春と佐天。｢幻想御手｣を使用した際に予想される副作用についてふたりに語る黒子だったが、偶然｢幻想御手｣を手に入れていた佐天は、そのことを言い出せないまま、ひとり悩んでしまう。そんな折、｢幻想御手｣の取引現場に迷い込んでしまった佐天は……。

売人からの情報をもとに｢幻想御手(レベルアッパー)｣を手に入れた黒子たち。増加する｢幻想御手｣を使った犯行を防ぎつつ、木山にその解析を依頼するが、聴覚からの刺激だけで能力の強度をあげるのは難しいと聞かされる。一方、｢風紀委員(ジャッジメント)｣としての黒子の活躍を目の当たりにした佐天は、ショックを受けていた。｢無能力者(レベル0)｣の自分とはまったく違う世界に住んでいる人がいる。そんな想いを抱いてしまった佐天は、同じ境遇の友人たちと｢幻想御手｣を使い、初めて能力を手にした実感をかみしめていた。しかし数日後、友人が倒れてしまい……。

　『学園都市』。一八〇万人を超える学生が集い、超能力開発が行われている巨大区域。教師によるボランティア組織『警備員（アンチスキル）』や学生による『風紀委員（ジャッジメント）』によって守られたその日常の裏側には、今日も路地裏でいたいけな少女に絡む不良学生たちの姿があった。そんな不良学生たちを、一筋の電光が一蹴する。しびれて地に伏す不良たちの中に傲然と立つその人の名は、御坂美琴。学園都市に七人しかいない『超能力者（レベル５）』の第三位にして、『超電磁砲（レールガン）』の異名を持つ少女の姿だった。 　そして、白井黒子、初春飾利、佐天涙子。四人による学園都市の日常が、ふたたび幕を開ける。

『広域社会見学』を前に、買い物に出かける美琴たち。ショッピングモールへの近道を使うが、普段は人通りのない狭い裏路地に、なぜか多くの学生たちの姿が見える。不思議に思う美琴たちは、その原因となっている『マネーカード』の入った封筒を拾う。固法によると、第七学区のあちこちで同様の現象が起きており、拾得届けも日増しに増えているのだという。そんな折、噂に目のない佐天に連れられ、終日マネーカード探しに付き合うことになった美琴。完全下校時刻になり、へとへとになった彼女の耳に、件の封筒の『落とし主』らしい少女を見つけたという、『武装無能力者集団（スキルアウト）』たちの会話が飛び込んでくる――。

いるはずのないところで目撃された自分。『超能力者（レベル５）』のクローン製造計画と軍事利用、そしてそれが自分のDNAマップを元にされているという噂……。美琴が出会った不思議な少女・布束によって呼び起されたその記憶によって、美琴の心は冷やされていく。なにかを知る様子の布束を問い詰めるも、謎めいた言動で煙にまかれてしまう。そして、長点上機学園の生徒であるという布束について調べるうちに、点と点が結び付いていき……美琴はとある研究施設に忍び込む――。

忍び込んだ研究所で、美琴は『クローン製造計画の中止』を知る。自分のDNAマップが悪用されなかったことを確認し、晴れ晴れとした気持ちになった美琴は、初春や佐天たちとショッピングに出かけることに。近く行われる『広域社会見学』に想いを馳せ、黒子が引いてしまうほどのテンションの高さを発揮する美琴。初春たちも少々戸惑い気味ながらも、かわいいものを前に心がときめく。意外な才能を発揮したりする美琴を中心に、五人は楽しい時間を過ごす。瞬く間に過ぎていく、夏休みの一日――。そんな学園都市の風景の裏側では、とある実験が静かに進行していた。

自分と同じ能力に干渉されたような、気味の悪い感覚に導かれ、美琴がたどり着いた先には常盤台中学の制服を着た少女が佇んでいた。鏡に映したように、自分とうり二つの姿をした少女。二人の間を沈黙が支配する中、少女の発した奇妙なひと言とは――。「ミサカ」と名乗るその少女にすっかりペースを握られた美琴は、彼女に言われるままに、木の上の猫を助けることに。事が済んだ後、ミサカは美琴を「お姉様」と呼び、彼女のクローンであることをあっさりと認めてしまう。そのちぐはぐな状況に、美琴は戸惑うばかりだった。

中止されたはずの計画が続行されていた――『妹達（シスターズ）』を運用した絶対能力者（レベル６）への進化法。探り当てた“実験”の内容に大きなショックを受け、その実験場に向かった美琴を待ち構えていたのはあまりにも無残な光景、ミサカが惨殺される現場だった。怒りのままに、その場にいた『白い人影』に攻撃を加える美琴だったが、彼女の全力の一撃は簡単にはね返されてしまう。白い人影は、学園都市の第一位、あらゆるベクトルを自在に操る『超能力者』、一方通行（アクセラレータ）だった。

『実験』の名のもとに次々と命を落としていく『妹達』。殺される運命を受け入れた彼女たちの姿と、なにより、過去の自分の行動により『実験』が成立している事実に、美琴は深く罪の意識を抱く。そして布束との再会を機に、美琴は計画に携わっている研究機関に対して、ただひとり、戦いを挑んだ。サイバーテロを仕掛け、直接、施設に忍び込み、打撃を与え続け――。そんな張りつめた戦いの裏側で、様子のおかしい美琴を心配する黒子。相談すらしてもらえない自分の無力さに悩みながらも、研究機関で相次ぐ不審火の報告を聞き、パトロールに出かけた彼女は、『幸運のカード』を探す子供たちと出会う。

『妹達』と、それにかかわる『実験』を中止に追い込むーーその決意を胸にした美琴の手によって、次々と稼動不能にされていった研究施設も、残すところあと二箇所。しかし、『実験』を行う者たちも、美琴に蹂躙されるまま、ただ手をこまねいていたわけではなかった。ターゲットは電気を操る能力者。施設に潜入したときのみ、その排除にあたるべし――。そんな奇妙な依頼を受け、とある暗部組織が動き出す。そのことも知らず、病理解析研究所に潜入を果たした美琴の前にめぐらされた数々の罠。そして彼女を誘うかのように、ひとりの少女が姿を現す。一方、残るひとつの施設、脳神経応用分析所には、布束が現れ――。

施設防衛の依頼を受けた暗部組織『アイテム』のひとり、フレンダによって張り巡らされた罠を突破し彼女を追い詰めた美琴。その目の前を、まばゆい光の帯が駆け抜ける。現れたのは『アイテム』のリーダーにして『原子崩し（メルトダウナー）』の名を持つ、第四位の『超能力者（レベル５）』麦野沈利だった。消耗していた美琴は逃亡を図るが、麦野の激しい攻撃は止む気配を見せるどころか、着実に後を追ってくる。それは麦野の背後にいるもうひとりの『アイテム』のメンバーの能力で――。一方、脳神経応用分析所に呼び出された布束は、かつて自らがかかわっていた研究の後始末をつけるべく、決意を固めていた。

『原子崩し』と『能力追跡（AIMストーカー）』――『アイテム』の強力な連携によって、美琴は追い詰められる。追う側である麦野は、今戦っている相手を学園都市第三位の『超電磁砲』と認め、一騎討ちを挑む。能力を使いすぎて実力を発揮できない美琴は、フレンダの残した爆弾入りのぬいぐるみを使って対抗しようとするが、麦野も暗部組織の戦い方を見せつけるように、己の弱点をカバーする『切り札』で美琴のもくろみを打ち砕く。それでも美琴はなんとか絶体絶命のピンチをくぐり抜け施設の破壊に成功したが、麦野の執拗な追撃は続き――。

学園都市すべての学校が参加して7日間にわたって開催され、全世界にその様子が配信される『大覇星祭』。一大イベントを前に街中がお祭りムードの中、美琴と初春、佐天は『残骸（レムナント）』事件で重傷を負った黒子を見舞う。黒子は入院中にもかかわらず自分のせいで美琴が『大覇星祭』を楽しめないのではと気に病んでおり、3人は心配せずにはいられない。しかも黒子は早々に退院して『風紀委員（ジャッジメント）』の巡回に参加すると息巻いていると聞き、初春は黒子の分まで頑張らねばと張り切ることに。そんな日常の裏側では、『大覇星祭』の開会式で『超能力者（レベル５）』に選手宣誓をさせようという企てが持ち上がり、さっそく7人への打診が試みられて……。

無事（？）開会式を終え、ついに始まった『大覇星祭』。またしても佐天はとある都市伝説――『不在金属（シャドウメタル）』の話を聞きつけてきて、黒子に大目玉を食らっていた。一方、美琴は本来なら黒子と一緒に出場するはずだったペア競技に、黒子本人の計らいによって婚后との風神・雷神コンビで出場することに。最初の競技となる二人三脚では、対戦校から激しくマークされながらも、能力の使い方に一日の長を見せつけて、さっそく大活躍する。そんな能力者同士が繰り広げる競技を学園都市内外の観客が楽しんでいる中、裏側でなにかを企むものの姿があった――。

偶然から美琴と間違われて、御坂妹は常盤台中学の選手としてバルーンハンターに参戦することになってしまう。能力者の質で勝る常盤台中学の面々は気合十分、競技開始直後から消極策をとる相手校を前に楽勝かと思われたが、なぜか次々に脱落者が出てしまう。 それは相手校のブレーンである馬場の奇策だった。実は暗部組織『メンバー』の一員である彼は、ある任務のために常盤台中学の選手たちの詳細なデータを集め、綿密な対策を練っていたのだ。 そんな中、「とある」実験での経験を活かした御坂妹が快進撃。それに対して馬場は、「御坂美琴」を封じるための策をみなに伝え、自分の本来の目的を達しようと画策する――。

黒子に怒られたのもなんのその、都市伝説 『不在金属（シャドウメタル）』を求めて調査を続ける佐天。初春はウェブ上に不確かな情報ばかりが異常に多いうえ、佐天が見たというサイトの存在すら見当たらないことに違和感を覚える 。そんな初春の懸念をよそに、「陰謀」のニオイを感じた佐天は霧ヶ丘グラウンドの探索に向かってしまった。そんな彼女の背後に、防護服を着た複数の人影が現れ――。そんなトラブルもありつつ、一日の競技がすべて終わり、『大覇星祭』夜の華であるナイトパレードをみんなが存分に楽しんだ翌朝。美琴は湾内から体操服について尋ねられる。御坂妹の身になにか起こったのではないかという胸騒ぎを抑えられず、美琴は彼女の行方を追うことに――。

御坂妹を探す際の失策から、美琴は食蜂派閥と共に行動することを余儀なくされ、身動きが取れなくなってしまう。 しかも、頼みの綱になるはずだった黒子たちは、食蜂によって美琴との記憶を消されてしまっていた。焦る美琴だったが、続いて出場したペア競技・風船サンドで婚后に状況を説明し、協力を取り付ける。婚后はバルーンファイトに参加したのが、美琴自身ではないと気づいていたのだ。競技を終え、約束通りに御坂妹を探し始めた婚后は、彼女の倒れていた場所でその手がかり――黒猫を見つける。だが、引き続き御坂妹の手がかりを追う婚后へ『メンバー』の馬場が接触をはかり……。

『妹達（シスターズ）』確保に動いていた『メンバー』馬場の手により、傷つけられ、倒れ伏した婚后。その姿を見て、静かな怒りを湛えた湾内と泡浮が馬場の前に立ちふさがる。ふたりを侮って交換条件を持ち出した馬場だったが、交渉はすぐに決裂。馬場はT:GDを操り、湾内と泡浮の連携を分断しながら冷静に能力を分析し、有利に戦いを進めようと画策する――。一方、美琴は、負傷した婚后を運んで救急車で病院に辿り着いた佐天と遭遇。自身の見込みの甘さが招いた事態に激しい後悔と怒りを覚える。覚悟を決めた美琴は、食蜂派閥を振り切って敵のもとへと向かう――！

御坂妹の黒猫を『読心能力（サイコメトリー）』にかけ、手掛かりを探りあてた湾内たち。その情報を美琴に伝えるべく携帯電話を開いた佐天は、既に美琴の連絡先が登録されていたことに違和感を覚え、その事実を黒子に相談する。佐天から連絡を受けた美琴は、彼女たちとの合流地点へと急ぐが、その前に初春を人質にとった警策看取が現れる。『妹達（シスターズ）』、そして『絶対能力進化（レベル６シフト）』計画について口にする警策に警戒を強め、その背後に自分の追っていた存在――食蜂とは違うなにものかを見る美琴。動揺を抑えて初春を助けようとする美琴だったが、警策は美琴の母・美鈴も人質に取っていて――！

佐天の情報と、初春のパソコンに残された手がかりから、美琴は第二学区にある食蜂のアジトを突き止め、ついに彼女と対峙する。しかし食蜂の口から聞かされたのは意外な事実だった。御坂妹は彼女が保護していること、美琴の排除と『妹達（シスターズ）』の捜索をしている勢力があること、そして 『絶対能力進化（レベル６シフト）』計画の提唱者である木原幻生こそが今回の事件の黒幕であること――。ふたりの『超能力者（レベル５）』は、つかの間の協力関係を築き、幻生のもとへと向かう――！

謎の少女を探っていた黒子が、ついにその正体を突き止める。警策看取――霧ヶ丘付属中学に在籍していた彼女の情報は、秘匿扱いとなっていた。『書庫（バンク）』の管理センターで詳しく調べたところ、警策は死亡扱いになっていたものの、その記録にはあやしいところが散見される。所員から聞かされた噂にさらに疑惑を深める黒子たちだったが――。一方、事件の首謀者である木原幻生を追っていた美琴と食蜂は、彼が訪れている会議場に向かい、その身柄を確保しようとしていた。それぞれの能力を活かして会議場内の探索を進めた美琴と食蜂。ついに隠れていた幻生を捕えることに成功するが――！

捕らえたはずの木原幻生は、彼の送り込んだ影武者だった。その事実に、食蜂は別の危険な可能性に気付き、即座に行動を開始する。襲撃を受ける食蜂のセーフハウス、想定外の事態によって塞がれる道――。食蜂が急ぎ、幻生が向かっているであろうその場所は、食蜂が幼いころに関わった、とある計画と関わりのある施設だった。当時、『才人工房（クローンドリー）』と呼ばれるその研究機関で能力開発を受けていた食蜂は、ドリーという少女と出会う。病気で機械の助けがなければ生きられず、仲の良い友だちと離れたばかりだというドリー。彼女のお守りを任された食蜂だったが、触れ合ううちに仲良くなり――。