円堂守は、雷門中学サッカー部のキャプテンにしてゴールキーパー。７人しかいない部員たちはやる気もなくサボり放題だったが、彼は「フットボールフロンティア」への出場を諦めず、毎日、河川敷で練習に励んでいた。ある日、円堂は、河川敷ですごいシュートを放つ少年と出会う。彼の名は豪炎寺修也。円堂のいる雷門中への転校生だった。サッカー部に勧誘する円堂に、豪炎寺はもうサッカーをやめたと冷たく言い放つ。そんな折、円堂は校長の火来から次の練習試合を告げられる。その相手は、40年もの間、フットボールフロンティアで優勝し続けている最強チーム、帝国学園サッカー部。しかも、試合に勝てなかった場合、サッカー部は廃部にすると･･････。

円堂の勧誘に、なんとか10人集まった雷門中サッカー部の仲間たちだったが、その中に豪炎寺の姿はなかった。帝国のデモンストレーションに実力を見せ付けられながらも、最後のひとり、目金を加えた11人で試合を開始する。一方、超名門校である帝国学園が、弱小チームの雷門に試合を申し込んできたのはなぜか。夏未と火来は試合でその目的がわかるのではないかと、動向を見守っていた。しかし、前半を終了してスコアは10対０。帝国イレブンとの圧倒的な実力差の前に、雷門はなす術もなかった。それでも戦うという円堂だったが、他の部員は弱気なまま。さらに後半開始直後、ついに帝国イレブンの本気の攻撃、「デスゾーン」が繰り出される。

豪炎寺の参戦と円堂の活躍により、帝国学園の試合放棄という形ながら、辛くも勝利をもぎ取った雷門イレブン。しかし、豪炎寺は「今回限り」とチームを去る。廃部を免れた雷門イレブンに、夏未が次の対戦校を発表する。相手は尾刈斗中。この試合に負ければ直ちに廃部となるが、勝てばフットボールフロンティアへの参加を認めると言う。はしゃぐ部員たちだったが、尾刈斗中は怖い噂が絶えないチームだった。弱気になり、やはり豪炎寺が必要だという一年生たちと、彼らにいらだつ染岡ら二年生。雷門イレブンの心は、少しずつかみ合わなくなっていく。そんな中、円堂は病院で豪炎寺の姿を見かける。彼は妹の夕香の見舞いに訪れていた。

ついに雷門サッカー部に入部した豪炎寺。心強い仲間の登場に喜ぶ部員たちだったが、ただひとり染岡だけは納得がいかない様子。そこに春奈が尾刈斗中の試合を録画したＤＶＤを持ってくる。画面に映っていたのは動けない相手チームをやすやすと攻略する尾刈斗中イレブンの不気味な姿だった。試合当日。豪炎寺のみと戦うために練習試合を申し込んだという尾刈斗中に、怒りをあらわにする染岡。身に付けた必殺シュート・ドラゴンクラッシュで２点をもぎ取るが、尾刈斗中の妖しい攻撃の前に逆転されてしまう。後半、尾刈斗中の秘密を探るため、なかなかシュートを打たない豪炎寺にいらだつ染岡たち。雷門イレブンは、いつのまにか仲間割れを始めてしまう。

11人全員の力で尾刈斗中との戦いを勝ち抜いた雷門イレブン。ついに中学サッカーチーム日本一を決める「フットボールフロンティア」への出場が決定した。一回戦の相手は強豪・野生中。すごいジャンプ力を持つこのチームには、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードも歯が立たないかもしれない。そんな折、円堂は用務員の古株からイナズマイレブンの話を聞く。イナズマイレブンとは40年前、雷門中学にあった伝説のチームで、円堂の祖父・大介が監督を務めていたのだという。盛り上がる円堂だったが、部員たちの特訓の成果はなかなか上がらない。円堂の持つ凄技特訓ノート以外にも、イナズマイレブンの秘伝書があるという話を聞き･･････。

予選第１試合の相手となった野生（のせ）中対策の特訓を繰り返す円堂たち。夏未に手渡された秘伝書を手掛かりに、新たな必殺技「イナズマおとし」――ジャンプした壁山を踏み台にして、さらに豪炎寺がジャンプ、オーバーヘッドキックを決める技を練習するが、なかなかうまくいかない。高いところが苦手な壁山が、ジャンプ中に姿勢を崩してしまうためだった。弟のサクに期待されながらも、高いところを克服できない壁山。 イナズマおとしが完成しないまま、雷門中は野生中との試合を迎える。豪炎寺のファイアトルネードは野生中の高いジャンプの前に防がれ、染岡のドラゴンクラッシュは力で止められてしまう。さらに染岡が怪我したことで、ドラゴントルネードは使えなくなり･･････。

予選１回戦を突破した雷門中イレブン。日頃の練習の成果と、勝利した自信が、彼らの力をどんどんレベルアップさせていた。自然と周りからの注目も集まり、練習中には周りには見物の人だかりができるほど。しかし、その中には雷門中の実力を探るため、偵察にきた者たちもいた。その中には次の対戦相手である御影専農（みかげせんのう）の杉森威（すぎもりたけし）と下鶴改（しもづるあらた）の姿が。雷門中全員の能力は既に解析済みで、自分たちには勝てないと言う彼らに、シュート勝負を申し込む円堂たち。円堂は下鶴の放ったファイアトルネードにゴールラインを割られ、豪炎寺のファイアトルネードは杉森に止められてしまう。愕然とする雷門中イレブンを、夏未はイナズマイレブンの秘密特訓場「イナビカリ修練場」へ誘う･･････。

イナビカリ修練場での激しい特訓を終えた雷門中イレブンだったが、新しい必殺技を身につけられないまま、御影専農との試合が始まった。雷門中のデータをすべてインプットし、キャプテンの杉森威を中心に展開するデータサッカー。豪炎寺はその動きを予測されていたかのように徹底的にマークされ、ボールをつないだ染岡のドラゴンクラッシュもディフェンス陣と杉森に楽々止められてしまう。雷門中の動きを分析して指示を出す杉森と、その指示を完全に実行する選手たちのサイボーグのようなプレイの前に、雷門中イレブンは手も足も出ないまま１点を取られ、前半が終了してしまう。しかし、イナビカリ修練場での特訓により、雷門中は着実に実力をつけていた･･････。

御影専農との試合中、ファイアートルネードの打ち合いで足を負傷してしまった豪炎寺は、地区予選準決勝に出られなくなってしまう。次の相手は尾刈斗中を破った秋葉名戸（しゅうようめいと）中。 彼らが試合前にメイド喫茶に入り浸っていたという情報から、目金が情報収集のため、メイド喫茶への潜入捜査を提案する。そこで出会った漫画萌（まんがもえ）、野部流来人（のべるらいと）のふたりと意気投合した目金は、マンガやフィギュア、おもちゃにゲームとマニアックなものが並ぶ地下室へと連れて行かれる。そこで遊んでいたのは、秋葉名戸中イレブンだったのだ。相手の様子にすっかり覇気のなくなってしまった雷門中イレブン。そして、試合では豪炎寺の代わりとして、目金がフォワードとして出場することに･･････。

帝国学園の影山は、送り込んだスパイに、どんな手を使ってでも、雷門中を決勝戦の試合に出られないようにしろと指令を送っていた。そんな影山のやり方に、そんなことをしなくても試合に勝てると意見する鬼道。一方、ついに決勝戦に進出し、帝国学園との戦いを目前に控えた雷門中イレブン。勝てば全国大会出場。それぞれに力をつけ、練習に打ち込む彼らの中で、近頃、土門（どもん）の様子がおかしかった。思い悩む様子の彼を気にする秋。そんな中、理事長室に謎の手紙が届く。監督の冬海（ふゆかい）が、バスに細工をして、雷門中を決勝戦に出られないようにしているというのだ。帝国学園に指示を受けてスパイをしていたと認めた冬海は、スパイは自分だけではないと言う･･････。

イナズマジャパンが世界一となってから10年。いまやサッカー名門校となった雷門中学に、今年も続々と新入生たちがやってきた。その中のひとり、松風天馬は今日から憧れの雷門中学でサッカーができると、大喜びで登校する。入学式を待ちきれず、期待に胸を膨らませ早速サッカー部の練習場を見にいくことに。しかし、そこで待ち受けていたのは、グラウンドに倒れ伏しているサッカー部員たちと、学生服を身にまとったあるひとりの謎の少年だった。「雷門サッカー部は破壊した。サッカーなんていらない」と告げるその少年と、天馬は雷門サッカー部の存続を賭けた勝負をすることに。しかし、彼のテクニックとパワーを前に、天馬は翻弄されるだけで……。

謎の少年・剣城京介から何とかボールを奪った天馬であったが、天馬に向けて剣城から強烈なシュートが放たれる。しかし、そのシュートはどこからともなく飛んできたボールにはじかれる。ボールが蹴られたその先にいたのは、雷門サッカー部キャプテン・神童拓人と、雷門一軍イレブンだった。彼らに向け不敵に微笑む剣城は、自分が率いる「黒の騎士団」こそが、新たに雷門イレブンとなるのだと告げる。フィフスセクターという組織から送り込まれたという彼らは、雷門イレブンの座を賭けて、神童たちに試合を挑む。黒の騎士団相手に全く手も足も出ず、剣城の必殺技によって次々とゴールを破られる雷門イレブン。そんな危機的状況に、監督の久遠は試合を何とかするのは選手だと告げ、天馬を試すため、選手として試合に出るよう指示を出す……。

サッカープレイヤーたちの間で噂され、気の力が極まったとき、その姿がカタチとなって現れるという「化身」――伝説とも言われる、その化身を出現させた剣城。天馬の想いに目を覚ましたキャプテン・神童も、それに呼応するかのように目覚めた力で剣城に対抗する。ふたりが激しくぶつかり合おうとしたその時、突然試合中止が告げられる。今回は見逃すと言い残し、去っていく黒の騎士団。残されたのは破壊された旧サッカー部部室と、フィフスセクターに目を付けられたことで、部員たちに走った動揺と不安だけであった。その状況下、退部者が続出。そんな中、入部希望を伝える天馬たちに、神童は……。

突然、雷門サッカー部に入部することになった剣城。特例として入部テストも免除された彼に、神童たちは納得がいかない。これから雷門サッカー部をどうやって守っていくか、ひとり苦悩する神童。管理されたサッカーに複雑な想いを抱えていた先輩たちに未来を託され、キャプテンになったはずの自分が、何もできずにいる……。一方、入部テストを前に胸躍らせる天馬と信助は、朝早くから特訓に精を出し、練習に夢中のあまり遅刻してしまう始末。昼休みも食事をとる暇も惜しんで練習する彼らの姿を、サッカー部員たちはさまざまな想いを胸に見ていた。そのひとり、剣城の視線を受けた天馬は、サッカー部に入るという自分の想いをぶつけるが、剣城は相手にもせず「好きにしろ」と言うだけで……。

最後まであきらめずにボールを追い続け、見事、入部テストに合格した天馬と信助。授業が終わるのも待ちきれない様子で、放課後になるや部室へと向かったふたりを待っていたのは、微妙な空気を漂わす先輩たちの姿であった。憧れのファーストチームのユニフォームを手渡され、練習に参加する天馬たち。先輩たちのパワー、テクニック、どれもが高いレベルで展開されるプレイに驚嘆しつつ、自分たちも彼らのプレイについていけるように実力を付けようと固く決意する。一方その頃、久遠監督は理事長から次の試合のことが伝えられる。相手は最近、力をつけてきた栄都学園。そして、フィフスセクターから送られてきた書類には、驚くべき内容が書かれていた……。

試合開始早々栄都学園にゴールを許した雷門中。まだ１点と気合いを入れ直す天馬と信助だったが、勢いづく栄都学園の攻撃に、さらに追加点を許してしまう。「あの程度の必殺技に、三国先輩が２度もゴールを奪われるはずがない」そんな想いをよそに、神童たちの精彩を欠いたプレイは続き、リードを奪われたまま前半が終了する。「なぜ本気で戦わないのか、このまま負けてしまってもいいのか」という疑問をぶつける天馬に、春奈の口からある真実が告げられる。 それに従わねばサッカーを続けることができない。そんな神童たちの無念の言葉が、天馬の胸に突き刺さる。やりきれない思いを抱えたまま、後半開始のホイッスルがなり……。

フィフスセクターからの指示を守らなかった責任を取らされ、監督を解任されてしまった久遠。彼は天馬に新しい監督のもとで頑張れという言葉を残して雷門中学を去っていく。信頼する監督を失い、キャプテンの神童は姿を見せない。すっかり意気消沈し、まったく練習に身が入らない雷門中サッカー部。そんな彼らの前に現れた新監督は、あの円堂守であった。さらに彼は、試合に勝つための練習をすると宣言。フィフスセクターから派遣された監督らしからぬその発言に、雷門中のメンバーは危険なにおいを感じていた。そして放課後、練習場所に指定された河川敷に現れたのは、円堂新監督の元での練習に心躍らせる天馬と信助のふたりだけで……。

中学サッカー界日本一を決めるホーリーロード。昨年の決勝戦、雷門中学対木戸川清修中学の試合を映像で見た天馬と信助は、「本気」のプレイが繰り広げられた試合に興奮していた。フィフスセクターが管理する中でも、結果が決められておらず、全力でプレイできる試合があるのだという。そして今年のホーリーロードに向けて、練習が開始された。河川敷の練習でともに戦う仲間を確認しあったメンバーがグラウンドに集まる。しかし、キャプテンの神童だけは練習に顔を見せなかった。円堂監督もいずれはフィフスセクターに屈してしまう。その思いから神童は、サッカー部を退部すると告げる。一方、円堂監督は、ホーリーロード地区予選第一試合の勝敗指示を伝えられ……。

ホーリーロード地区予選まで残りわずか。少しでも強くなろうと練習に熱が入る天馬たち。しかし、剣城から勝敗指示の内容を聞かされていた神童は、退部こそ取り消したものの、自分がどうすべきか決められないでいた。そんな中、円堂監督から一回戦・天河原中戦のスタメンと、予想だにしない試合の方針が告げられる。そんなことをしたらサッカー部が潰されてしまうと動揺するメンバーたちは、監督についていけないと次々に部室を後にする。練習もままならず落ち込む天馬の姿を見かけた三国は、彼を自宅に誘い、ドリブルだけでなくパスの練習もしておけとアドバイスをする。そして、思い切りサッカーのできない苦しい胸の内を打ち明け……。

ついに始まったホーリーロード地区予選１回戦。フィフスセクターの勝敗指示に逆らった神童は、必殺シュートを放ち、天河原中から先制ゴールを奪う。この試合に勝利すると宣言した神童だったが、他の雷門中イレブンは勝敗指示を気にして、彼の指示に従おうとしない。それに追い打ちをかけるように天河原中はラフプレーで試合の主導権を握っていく。天馬たちは満身創痍になりながらも諦めずに立ち向かうものの、化身を出現させた天河原中ＭＦの隼総の必殺シュートでゴールを奪われ、同点となってしまう。化身を思いのままに操れない神童を笑う隼総。そしてお前ごときに自分のシュートは止められないという彼のその言葉に、三国は……。

雷門イレブンがホーリーロードで優勝してから３か月。サッカーはフィフスセクターの支配から脱し、自由で楽しい姿に戻っていた。そして天馬は、サッカーを教えるために全国を回っていた。しかし、久しぶりに雷門中に戻ってきた彼の前に、サッカー部の面々の姿はなかった。「雷門中にはサッカー部などない。」と告げる雷門中の生徒たち。共にホーリーロードを戦い抜いたはずの神童や三国たちまでが、サッカーのことも天馬のことも覚えていないのだった。愕然とする天馬の前に、ひとりの不思議な少年が現れる。自分の使命を果たすと言うその少年は、天馬の中からサッカーの存在を消去しようと迫る。そんなことはさせないと抵抗する天馬だったが……。

謎の少年・アルファに襲われた天馬。彼を救ったのは、200年後の未来からやってきたという少年・フェイだった。アルファのチーム、「プロトコル・オメガ」とサッカーで勝負することになった天馬とフェイ。スピード、テクニック、すべてにおいて常識を超えた実力に加えて、化身を鎧として纏う『化身アームド』という力を持つアルファたちのプレイに、天馬は驚かされるばかり。前半終了後、不思議な力を身に纏ったフェイと、新たな必殺技を編み出した天馬が対抗するが、アルファに全く歯が立たない。突然、試合を中断して去っていくアルファたち。彼らは何者なのか。残されたフェイは、なぜ雷門中サッカー部が消えてしまったのかを語り始める――。

雷門中サッカー部を、そしてサッカーそのものを消滅させるために活動する『エルドラド』。彼らの暴挙を止めるため、雷門中サッカー部始まりの場所である過去の雷門中――入学したばかりの円堂守の元へとタイムジャンプした天馬とフェイ。そこに、再びアルファたちが姿を現し、円堂からサッカーを奪うために試合を挑んできた。激しくボールをぶつけて天馬たちを痛めつけるアルファ。サッカーは人を傷つけるものじゃないと憤る円堂は、必殺技でアルファのシュートを受け止める。その姿に触発された天馬も力を見せつける。とそこに、天馬がよく知る、ある少年が姿を現す――。

アルファとの試合を終えて、円堂の雷門中サッカー部設立を守った天馬たちは、歴史が元に戻ったかどうかを確かめるべく雷門中へと戻る。すると、神童をはじめ、他のメンバー達はサッカー部に戻っていたが、剣城の姿だけが見当たらない。それは、試合に協力してくれた剣城の兄・優一の存在があるためだという。剣城京介のいる、本当の雷門中サッカー部を取り戻すため、再び過去へと向かおうとする天馬。その前に、京介ともう一度だけ一緒にサッカーを楽しみたいと願う優一だが、京介は頑なにそれを拒む。そんな京介に、想いを届けようとする天馬――。そして、過去に飛んだ天馬たちの前には、幼い日の優一と京介がサッカーを楽しむ姿があった。そこに再び姿を現したアルファは、天馬たちに戦いを挑む。

歴史の改変をさせないためにも、何があろうと勝利してみせる。弟のため、強く心に誓った優一と共に戦い、剣城がいる本来の雷門中サッカー部を取り戻した天馬たち。しかし、その喜びもつかの間、政府が出した法律で、サッカーが禁止されてしまう。せっかく元に戻ったはずの雷門中サッカー部は廃部に。日本代表が日米親善試合の暴力行為でアメリカ代表の選手たちに大怪我をさせてしまったため、サッカーは危険で野蛮なスポーツだとされてしまったのだ。驚く天馬たち。これもエルドラドのチーム、プロトコル・オメガ2.0が試合に介入して、歴史を変えた結果だった。自分たちの未来――サッカーがプレイできることを勝ち取るため、雷門イレブンはプロトコル・オメガ2.0との戦いを決意する。

日米親善試合でアメリカチームに代わりプロトコル・オメガ2.0と戦う雷門イレブン。なぜか化身アームドの使えない天馬は、思うようにプレイできないまま、前半を終えることに。今は化身で対抗するしかない。後半戦に臨んだ雷門イレブンを、激しいラフプレイに責め立てるプロトコル・オメガ2.0は、審判の出したレッドカードを無視して、さらなる暴挙に出る。このままでは、危険で野蛮なスポーツとしてサッカーが禁止される歴史を変えることはできない。思いもむなしく、なす術なく倒されていく雷門イレブン。メンバーチェンジもままならなくなり、ついにはフェイがデュプリを出して穴を埋めるまでに。そしてプロトコル・オメガ2.0は、自分たちの邪魔となるフェイに照準を定める……。

サッカー禁止の歴史は変えられず、円堂監督はエルドラドの手に堕ちた。その上、雷門イレブンのサッカーへの想いまで奪われてしまい、孤立してしまう天馬たち。監督や仲間を取り戻すには、自分たちが強くなって、プロトコル・オメガ2.0を倒すしかない。そのためには自分たちの力を高めて、化身アームドを出せる実力を身につける必要がある。雷門中の伝統にのっとって、特訓を始めようとする天馬たち。しかし、サッカー禁止令のため、特訓をする場所すら見つからない。サッカーを嫌いになってしまった仲間たちのことを思い出し、意気消沈してしまう彼らのもとに、ある人物から連絡が入る。そして、彼の口から発せられた意外な言葉に、天馬たちは……。

エルドラドの歴史介入を許すわけにはいかない。円堂監督を救う手助けをすると告げた豪炎寺が天馬たちを導いたのは、かつてフィフスセクターが究極の選手を生み出すために使っていた訓練施設、ゴッドエデンであった。「化身の声を聞く」という言葉を手掛かりに、化身アームドの特訓を始めた天馬たち。なかなかうまく結果を出せない彼らの前に、プロトコル・オメガ2.0のメンバーが再び現れ、勝負を挑んでくる。化身アームドを使えない天馬たちは復讐に燃える彼らに痛めつけられるだけ。まさに勝負が決まろうとしたその時、謎の化身が出現し、天馬たちの姿は掻き消えてしまう。彼らを救った人物は、かつてこの地で戦ったあの人物であった……。

ついに、本当の化身アームドの力を手にした天馬。しかし、サッカー禁止令によって、雷門中学のサッカー棟は取り壊されることになり、サッカーに関わるものが次々と消されていく。封印されてしまった円堂監督を助け出す為には、皆が化身アームドを出来る位の力を手に入れ、プロトコル・オメガ2.0を倒さなくてはならない。その手掛かりは『覇者の聖典』にあるかもしれない。伝説のサッカープレイヤー・マスターＤによって、最強のサッカーチームの秘密が記されたといわれているその聖典を手に入れるため、200年後の未来にタイムジャンプする天馬たち。サッカーへの想いの結晶ともいえる『覇者の聖典』は、厳重なセキュリティに守られた博物館の中に保管されていて……。

200年後の未来から『覇者の聖典』を手に入れた天馬たち。しかし、聖典は暗号で書かれており、これまで誰にも解くことができなかったその内容は、まったく解読できない。書いた本人であるマスターＤに内容を聞こうにも、彼が誰なのかわからないために、探しようもなく頭を抱える天馬たち。そこにやって来た春奈と秋が、驚きの事実を告げる。聖典は円堂監督の祖父、円堂大介のノートにそっくりだったのだ。マスターＤは円堂大介かもしれない。その可能性を信じて、天馬たちは鬼道と共に大介に会いに向かう。

フットボールフロンティア・インターナショナルV2の開催とともに、100名以上の候補者たちから選出されることになった新生イナズマジャパン。天馬たちは、世界を相手に戦えるかもしれない興奮に沸き立っていた。しかし、11名のみ選出するという監督・黒岩流星の口から発表されたのは、驚くべきメンバーだった。天馬、神童、剣城以外は、ホーリーロードにすら出場記録のない、無名の選手たち。戸惑う天馬たちをよそに、黒岩はエキビションマッチの開催を宣言する。相手は鬼道率いる帝国学園。試合が始まるも、神童の指示に反応できない新生イナズマジャパンの選手たち。それもそのはず、選ばれたのはサッカー未経験者ばかりだったのだ――。

3人だけでなんとか1点をもぎ取るも、帝国学園との戦いに惨敗した新生イナズマジャパン。チームの先行きに不安を抱える中、新たに作られたサッカーの殿堂・お台場サッカーガーデンで、アジア地区予選に向けての強化合宿が開始された。集められた11人のうち、天馬たちを除く新メンバー8人からそれぞれの経歴を聞き唖然とする神童。葵がマネージャーとして参加することになったのが唯一の救いだった。代表選考のやり直しを求める神童に対し、黒岩は全く耳を貸さず、神童の苛立ちは募るばかり。瞬く間に時が過ぎ、迎えたアジア地区予選第1回戦。韓国代表ファイアードラゴンとの対戦を前に、イナズマジャパンのロッカールームではある事件が起きていた……。

韓国代表・ファイアードラゴンとの試合の直前、それぞれのメンバーがチームに参加した理由を聞き愕然とする天馬。さらにある事件が起こりチーム内に不穏な空気が漂う中、キックオフを迎えたイナズマジャパンは、『韓国の風』ことエース、リ・チュンユンのスピードと、世界レベルのテクニックの前になす術がない。神童がシュートを防ぎ、天馬と剣城が攻める、３人だけでなんとか対抗していくしかない厳しい状況。そんな中、俊足を生かし必死に敵に立ち向かってゆく瞬木の姿が、天馬たちを奮い立たせる。なんとか体勢を立て直したかに見えたイナズマジャパンだったが、他のメンバーたちの思いもよらぬ行動により再び苦戦を強いられ、とうとう先制点を奪われてしまう――。

奇跡的にアジア地区予選第1回戦に勝利を収めたイナズマジャパン。しかし、いまだ彼らが素人同然のチームであることに変わりはなく、皆の不安は消えていなかった。しかも、１回戦に勝利した後は、練習に出る義務がなくなるという入団契約のため、瞬木とさくら以外の選手は練習に顔を出すことすらなくなってしまう。全員の集合を待つことなく練習を始めるよう指示する黒岩。彼の意図がわからず、天馬たちは苦悩する。瞬木たちの長所を活かした練習で彼らのレベルアップを図りつつ、他のメンバーたちにも何とかサッカーを好きになってもらおうとする天馬。一方神童は、彼らがイナズマジャパンに選出された意図はどこにあるのかという疑問にたどり着く――。

チームの全員に向け、黒岩が発表した驚きの提案――イナズマジャパン脱退試験。無人のゴールに向かってＰＫを5回行い、全て外した者は脱退を許可する。メンバーそれぞれと結んだ入団契約も果たすという。しかしまた、試験が終わるころには、チームを抜けたいと思う者は誰一人いなくなるという謎の言葉も黒岩は残してゆく。ともあれ、サッカーに興味はなくあくまでも入団契約の条件の良さだけで集まったメンバーにとって、それは都合の良すぎる試験内容。本当にこれでいいのかと引き止める天馬の気持ちをよそに、瞬木と井吹を除いたメンバーたちは試験を受け、チームを去る気でいた。しかし、試験会場のシーサイドスタジアムに向かったイナズマジャパンを迎えたのは、満員の観客とテレビカメラで――。

黒岩の言葉通り、誰ひとり欠けることなく脱退試験を終えたイナズマジャパンは、アジア地区予選第２回戦の相手、オーストラリア代表ビッグウェイブスとの試合を前に練習に励んでいた。技術的にはまだまだ万全とは言えない状態のまま、瞬く間に時は過ぎ、ついに戦いの日を迎えた。これまで同様押され気味のイナズマジャパンだったが、神童の『神のタクト』がチームを導き、剣城の必殺シュートで先取点をもぎ取る！勢いづくイナズマジャパンだったが、それもつかの間、ビッグウェイブスの必殺タクティクスにより神のタクトが封じられてしまった……！そんな中、さくらの様子がおかしいことに気付く天馬。新体操世界一を目指す少女・野咲さくらの過去に隠されたトラウマとは――。

必殺技を完成させ、ついに敵の必殺シュートを受け止めた井吹。一方、自分も活躍をしなければと焦るさくらは、思い詰めた表情のまま、後半戦に臨む。オーストラリア代表ビッグウェイブスの鉄壁の守りを前に神童たちはどうにかして攻撃の起点を探ろうとするが、繋がりかけたプレイもさくらの独断プレイが空回りし、それを断ち切ってしまう。一番にならなければ意味がない――過去の苦い経験に引きずられるように、苦しげな様子で戦い続けるさくら。果たしてイナズマジャパンは怒涛の攻防戦の内に突破口を見出すことができるのか。カギはビッグウェイブスの必殺タクティクスをいかにして破るかにかかっていた。さくらの力を信じる天馬は声をかけ続け…そしてついに反撃のチャンスが到来する！

オーストラリア代表ビッグウェイブスを破ったイナズマジャパン。チームみんなで一番になる――そんな天馬の言葉に、チームもだんだんひとつにまとまりつつあった。練習もより実践的なものへとレベルアップし、チームの皆がサッカーを楽しんでくれていると喜ぶ天馬。しかし神童はいまだ素人同然な彼らのプレイと、続く世界への道の険しさに危機感を抱いていた。そしてアジア地区予選第三回戦は、そのスピードと攻撃力で『アラビアの獅子』と恐れられるサウジアラビア代表シャムシールとの対戦。戦いを前にオフを満喫する彼らの元に、九坂が暴力事件をおこし、警察に捕まったと連絡が入る。九坂をチームから外すべきではないかという周りの意見に、ひとり練習に励む彼の姿を見ていた天馬は――。

九坂をチームに残すという黒岩監督の判断に多くのメンバーが疑問を抱えつつも、サウジアラビア代表シャムシールとの戦いに臨むイナズマジャパン。しかし、神童すら簡単にボールを奪われてしまうほどのスピードに先制点を奪われる厳しい試合展開。さらには、敵チームの挑発が九坂に集中し、怒りで我を忘れて暴れた九坂はファウルを取られてしまう。試合に支障をきたす恐れがある九坂をプレイから外す――苦渋の決断をする天馬。後半、イナズマジャパンに襲い掛かるのはシャムシールの必殺タクティクス！さらに、ファウルを誘うラフプレイにいよいよ我慢も限界の九坂。とその時、彼に仕返しに来た不良の一団が試合に乱入、浴びせられた『弱い』という言葉にとうとう九坂がブチギレ、見た目までも変貌し不良に殴りかかろうとして――。

九坂の活躍によってサウジアラビア代表シャムシールを破り、イナズマジャパンはアジア地区予選準決勝へと駒を進める。互いを理解し、さらに強いチームへと変貌を続ける彼らの姿に、神童もアドバイスをするほどになっていた。そんな折、真名部の元に彼の両親が訪れる。サッカーのような、勉強に必要のないことに時間を使うなど無駄だ――そう告げる両親に言葉を返せずにうつむく真名部。そんな姿を見ていた皆帆は、真名部に尊敬する自分の父親について語り始めるが、それが逆に真名部の癇に障り、二人の間には気まずい雰囲気が。翌日、黒岩がメンバーを連れていったのは謎の部屋、通称「ブラックルーム」。一見殺風景なこの部屋で、メンバーを待ち受ける特訓とは！？